日暮戈薇，一名平凡的15岁国中三年级少女，在15岁生日那天意外被自家神社食骨井中的妖怪拖入井中，穿越时空来到了烽火连天、妖魔横行的五百年前日本战国时代。在那里，她于御神木下邂逅了被尘封半世纪的半妖少年——犬夜叉。时光倒流回五十年前，渴望借助四魂之玉力量成为真正大妖怪的犬夜叉，与奉命守护、净化四魂之玉的巫女桔梗相遇。命运的红线将两个同样孤独的灵魂牵引至一起，在不断的交锋与相互了解中，他们发现了彼此隐藏在坚冷外表下的温柔与善良。两人情根深种，并许下约定：利用四魂之玉让犬夜叉化为人类，而卸下守护重担的桔梗亦能回归平凡，与爱人相守终生。然而，悲剧却在此刻悄然拉开序幕。对桔梗心存妄念的盗贼鬼蜘蛛，将满是烧伤的肉体与灵魂献祭给无数妖怪，孵化出邪恶的半妖奈落。在奈落的暗中设计与挑拨下，相爱的两人惨遭算计，误以为遭到对方无情的背叛。悲愤交加的桔梗用尽最后一丝灵力，将犬夜叉封印在御神木上，令其陷入长眠；重伤绝望的桔梗则选择带着四魂之玉在烈焰中焚身，随那场破碎的爱恋一同化为灰烬。五十年后，作为桔梗灵魂转世的戈薇，阴差阳错地唤醒了沉睡的犬夜叉。但在与妖怪的混战中，她不慎将四魂之玉射碎，化作无数璀璨的碎片散落于乱世各地。为了找回四散的碎片，阻止奈落的阴谋，日暮戈薇与犬夜叉踏上了充满艰难险阻的旅途。在漫长的旅途中，他们结识了失去父亲的幼狐妖七宝、背负家族风穴诅咒的法师弥勒，以及亲人惨死、与爱猫云母并肩作战的退妖师珊瑚。这段穿梭于现代与战国时代的幻想冒险活剧，在刀光剑影与爱恨交织中缓缓展开，一行人跨越时空的羁绊与宿命，正等待着被一一书写。